Origin and transition of sex determination mechanisms in a gynogenetic hexaploid fish

Abstract

Most vertebrates reproduce sexually, and plastic sex determination mechanisms including genotypic sex determination (GSD) and environmental sex determination (ESD) have been extensively revealed. However, why sex determination mechanisms evolve diversely and how they correlate with diverse reproduction strategies remain largely unclear. Here, we utilize the superiority of a hexaploid gibel carp (Carassius gibelio) that is able to reproduce by unisexual gynogenesis and contains a rare but diverse proportion of males to investigate these puzzles. A total of 2248 hexaploid specimens were collected from 34 geographic wild populations throughout mainland China, in which 24 populations were revealed to contain 186 males with various incidences ranging from 1.2 to 26.5%. Subsequently, the proportion of temperature-dependent sex determination (TSD) was revealed to be positively correlated to average annual temperature in wild populations, and male incidence in lab gynogenetic progenies was demonstrated to increase with the increasing of larval rearing temperature. Meanwhile, extra microchromosomes were confirmed to play genotypic male determination role as previously reported. Thereby, GSD and TSD were found to coexist in gibel carp, and the proportions of GSD were observed to be much higher than that of TSD in sympatric wild populations. Our findings uncover a potential new mechanism in the evolution of sex determination system in polyploid vertebrates with unisexual gynogenesis ability, and also reveal a possible association of sex determination mechanism transition between TSD and GSD and reproduction mode transition between unisexual gynogenesis and bisexual reproduction.

Identification of sex‐specific markers and heterogametic XX/XY sex determination system by 2b‐RAD sequencing in redtail catfish (Mystus wyckioides)

“…Genetic mechanisms that determine sex in animals are highly diverse (Li & Gui, ) and vertebrates commonly have distinct sex determination systems with either male heterogamy (XX/XY), or female heterogamy (ZZ/ZW) (Devlin & Nagahama, ; Mei & Gui, ). Fish sex determination mechanism ranges from simple environmental to complex genetic mechanisms, even these two mechanisms can coexist in one species (Li et al, ; Mittwoch, ; Zhu et al, ). The study of sex determination in fish provides a new perspective for understanding genetic mechanism of sex determination and the origin and evolution of sex chromosomes (Ellegren, ; Mei & Gui, ).…”

Biotechnological innovation in genetic breeding and sustainable green development in Chinese aquaculture

“…早在20世纪40年代, Liu [93] 发现了黄鳝性别反转现 象, 由此"打开了脊椎动物性别决定机制研究之门" [94] . 中国几代鱼类遗传育种学家在鱼类性别异形和性别决 定的遗传基础研究以及性别控制育种技术方面进行了 孜孜不倦的探索, 取得了许多重大突破 [16,19,50,51,95] . 除 了上述人工雌核生殖结合性反转, 或辅助以分子标记 选择育种生产牙鲆、黄颡鱼和尼罗罗非鱼单性种 苗 [50,51] 以及通过"借腹怀胎"生产YY超雄虹鳟外 [92] , 在 罗非鱼中还可利用分别具有XX/XY或ZW/ZZ性别决 定型的不同种之间进行杂交以达到生产全雄或高雄比 例后代的目的.…”

“…以前曾有人将水产养殖产业中出现的产量"盛衰" 现象归咎于市场波动等经济行为, 而最近研究表明, 水 产养殖产量下降与该物种近交衰退及病害直接相 关 [173] , 且产量和效益取决于其遗传资源的利用率 [174] . 28,50,68,69,95] .…”

Evolution of sex determination mechanisms and sex chromosomes

“…大小不同的 ZW 性染色体，雄性有一对大小相同的性染色体。关于鸟类性别决定的通路至今还 不明确。一种假说认为在鸟类的 Z 染色体上有 Dmrt1 基因，该基因在雄性中为两个拷贝，雌性 中为一个拷贝，因此有可能该基因的剂量控制着鸟类的性别 [52,53] 系统的发育 [54] 。ZW 性染色体系统的物种中也存在类似鸭嘴兽的多对性染色体的现象，如鲶鱼 (Ancistrus sp.2) [55] 和大头狗母鱼(Trachinocephalus myops) [56] 。 除最常见的 XY 和 ZW 遗传性别决定系统以外, 大部分的两栖动物、一些爬行动物、硬骨 鱼、甲壳纲动物、双翅目昆虫和一些植物有着相同形态的性染色体 [16] 。其他遗传决定性别系统 还包括单双倍性性别决定和 UV 染色体系统。前者存在于众多的社会性的膜翅目昆虫(蜜蜂， 黄蜂，蚂蚁等)中，它们中的雌性均为二倍体，雄性为单倍体，由未受精的卵发育而来 [57] 。比 如在一窝蚂蚁中，蚁后和工蚁是二倍体，均为雌性，雄蚁则为单倍体；同样在蜜蜂群体中，蜂 王和工蜂是二倍体雌性，雄蜂为单倍体。在同样是社会性昆虫的火蚁(Solenopsis invicta)中， 发现了一对异态的染色体对这种昆虫的社会多态性起重要作用。这对染色体与性染色体类似， 有重组抑制现象，大部分与蚂蚁社会角色相关的基因定位于这对染色体的非重组区 [58] 从而产生全雄株 [62] [67] 。ZW 染色体的雌性半滑舌鳎也会在温度高的时候发育成雄性，这期间性别决定通路上的基因是甲基 化修饰的主要目标 [68] 。而包括蓝头濑鱼(Thalassoma bifasciatum) [69] 、波氏刺尻鱼(Centropyge potten) [70] 、燕尾鲈(Anthias squamipinnis) [71] [72] 。性染色体通 常被认为是从一对普通的常染色体演化而来，由于突变使得原始常染色体上的某个或某几个基 因获得了性别决定的功能(如 SRY，DMRT1 基因) [2,[73][74][75] 。随后，与性别决定基因相关的性别 拮抗基因(sexually antagonistic alleles) (即对一种性别有益但对另一种性别中有害的基因，例 如控制雄性孔雀羽毛的基因可以提高雄性的繁殖竞争力，却可能使雌性更容易被捕获 [76] )在其 周围聚集，逐渐沿 Y/W 染色体扩散，形成广泛的重组抑制--这种现象被认为有利于这些基因 与性别决定基因连锁在一起于某一性别中遗传下去 [2,77] 。此外，重组抑制还可能通过转座子的积 累或者染色体倒位(chromosome inversion)发生 [74] 。在 Y 染色体和 W 染色体上，大多数区域 已停止了和 X 或 Z 染色体之间的重组，但多数已知物种的性染色体，为了保证在减数分裂过程 中能够正常配对，仍然在一端或者两端保留了可以重组的区域，被称为假常染色体区域 (pseudoautosomal region, PAR) 。群体遗传理论预测，非重组基因组区域很容易因为"希尔-罗伯 特森干扰效应"(Hill-Robertson effect)导致有害突变大量累积，有益突变难以快速固定，表现 出较低的适应水平 [78] 。 这些过程导致了 Y/W 染色体上多数基因功能丧失， 发生功能退化。 然而， X/Z 染色体在同型配子体(XX/ZZ)中仍然可以重组，同型配子体有两份位于 X 染色体上基因 的拷贝，这势必会引起在不同性别中 X/Z 染色体与常染色体之间基因表达量的失衡。许多物种 通过独立地演化出不同形式的剂量补偿(dosage compensation)机制来解决此问题(见下文) ， 因此大多数 X/Z 染色体基因尽管在某一性别中只有一个拷贝，但其活性在雄性和雌性中实际上 是相同的 [79] (图 3)。 性染色体在不同物种间表现出高度的多样性。主要体现在性染色体的类型：从哺乳动物的 XY 染色体到鸟类的 ZW 染色体，再到单倍体 UV 染色体；性染色体对之间分化的程度和其性 别特异染色体的退化程度， 以及剂量补偿的机制都各有不同 [80,81]…”