The scent of death: Chemosensory assessment of predation risk by prey animals

Abstract

It is well documented that animals take risk of predation into account when making decisions about how to behave in particular situations, often trading-off risk against opportunities for mating or acquiring energy. Such an ability implies that animals have reliable information about the risk of predation at a given place and time. Chemosensory cues are an important source of such information. They reliably reveal the presence of predators (or their presence in the immediate past) and may also provide information on predator activity level and diet. In certain circumstances (e.g., in the dark, for animals in hiding) they may be the only cues available. Although a vast literature exists on the responses of prey to predator chemosensory cues (or odours), these studies are widely scattered, from marine biology to biological control, and not well known or appreciated by behavioural ecologists. In this paper, we provide an exhaustive review of this literature, primarily in tabular form. We highlight some of the more representative examples in the text, and discuss some ecological and evolutionary aspects of the use of chemosensory information for prey decision making. Curiously, only one example illustrates the ability of birds to detect predator odours and we have found no examples for terrestrial insects, suggesting a fruitful area for future study.Résumé : Il est bien connu qu'un animal qui doit prendre une décision d'ordre comportemental prend en considération le risque de prédation associé à cette décision. Souvent, l'animal passera outre ce risque pour se reproduire ou se nourrir. Une telle habilité implique que l'animal a une information spatio-temporelle valable sur le risque de prédation. Les indices chimiques constituent une source importante d'informations. Ils révèlent la présence de prédateurs (où leur passage récent) et donnent des renseignements sur le taux d'activité du prédateur et sur sa diète. Dans certaines circonstances (dans l'obscurité ou en présence de prédateurs chassant à l'affût), les indices chimiques peuvent être les seuls permettant aux proies de détecter leurs prédateurs. Il existe une littérature abondante sur la réponse des proies aux indices chimiques (ou odeurs) fournis par les prédateurs. Ces travaux sont néanmoins disparates (leurs sujets s'étendent de la biologie marine au contrôle biologique), peu connus et peu appréciés des écologistes spécialistes de l'étude des comportements. Dans cet article, nous faisons une revue exhaustive de cette littérature, notamment sous la forme de tableaux. Nous mettons en relief dans le texte les exemples les plus représentatifs. Nous discutons aussi des aspects écologiques et évolutifs reliés à l'utilisation des informations chimiques par les proies lors de prises de décisions. Curieusement, un seul exemple illustre l'habilité des oiseaux à la détection des odeurs des prédateurs. Nous n'avons pas trouvé d'exemple chez les insectes terrestres. Il y a donc là un terrain potentiellement fructueux pour de futurs travaux.

Hard Clams (Mercenaria mercenaria) Evaluate Predation Risk Using Chemical Signals from Predators and Injured Conspecifics

“…Although avoiding consumers is of great importance to prey, predator avoidance is often costly and results in decreased growth or fecundity (e.g., Lima and Dill, 1990;Peckarsky, 1996;Katz and Dill, 1998;Leonard et al, 1999;Nakaoka, 2000). Prey may minimize predator avoidance costs by using flexible avoidance strategies that balance the frequency or magnitude of predator avoidance responses with a perceived level of risk (Sih et al, 1985;Schmitz et al, 1997;Schmitz, 1998;Chivers and Smith, 1998;Katz and Dill, 1998;McIntosh and Peckarsky, 1999).…”

“…Prey may minimize predator avoidance costs by using flexible avoidance strategies that balance the frequency or magnitude of predator avoidance responses with a perceived level of risk (Sih et al, 1985;Schmitz et al, 1997;Schmitz, 1998;Chivers and Smith, 1998;Katz and Dill, 1998;McIntosh and Peckarsky, 1999). Thus, prey require stimuli that accurately reveal the level of risk to determine when and how predator avoidance strategies should be employed.…”

“…Prey commonly use chemical signals to evaluate risk (Chivers and Smith, 1998;Katz and Dill, 1998) because chemical cues typically provide prey with accurate information concerning the location and intentions of predators (Chivers and Smith, 1998;Katz and Dill, 1998;Brown et al 2000). This is particularly true in aquatic environments where visual or mechanical cues are often unavailable (Zimmer and Butman, 2000;Weissburg et al, 2002).…”

“…This is particularly true in aquatic environments where visual or mechanical cues are often unavailable (Zimmer and Butman, 2000;Weissburg et al, 2002). Additionally, predators can more easily manipulate their posture or behavior to appear less threatening to prey than change their chemical signature (Katz and Dill, 1998;Brown et al, 2000).…”

“…Chemical cues indicative of danger may emanate from predators, from injured conspecifics, and sometimes from sympatric species (Petranka et al, 1987;Mathis and Smith, 1993;Chivers and Smith, 1998;Katz and Dill, 1998). Prey may use one or combinations of these signals to evaluate risk (Chivers and Smith, 1998;Katz and Dill, 1998;Bryer et al, 2001;Smith and Belk, 2001) and respond differently to chemical signals depending on other factors such as time of day (e.g., Peckarsky, 1996).…”