Natural biocide disrupts nestmate recognition in honeybees

Abstract

Honeybee colonies are under the threat of many stressors, biotic and abiotic factors that strongly affect their survival. Recently, great attention has been directed at chemical pesticides, including their effects at sub-lethal doses on bee behaviour and colony success; whereas the potential side effects of natural biocides largely used in agriculture, such as entomopathogenic fungi, have received only marginal attention. Here, we report the impact of the fungus Beauveria bassiana on honeybee nestmate recognition ability, a crucial feature at the basis of colony integrity. We performed both behavioural assays by recording bee guards’ response towards foragers (nestmate or non-nestmate) either exposed to B. bassiana or unexposed presented at the hive entrance, and GC-MS analyses of the cuticular hydrocarbons (CHCs) of fungus-exposed versus unexposed bees. Our results demonstrated that exposed bees have altered cuticular hydrocarbons and are more easily accepted into foreign colonies than controls. Since CHCs are the main recognition cues in social insects, changes in their composition appear to affect nestmate recognition ability at the colony level. The acceptance of chemically unrecognizable fungus-exposed foragers could therefore favour forager drift and disease spread across colonies.

Efeito do fungo entomopatogênico Beauveria bassiana no reconhecimento de companheiras de ninho da abelha nativa >i<Tetragonisca angustula>/i< (Apidae: Meliponini)

“…Entende-se assim que as forrageiras de T. angustula eram reconhecidas como uma ameaça para a colônia, seja por questões da exposição ao fungo ou pela possibilidade de saque de recursos alimentares no ninho. Este resultado difere do encontrado para A. mellifera, em que as operárias expostas a B. bassiana não foram reconhecidas pelas guardas e com facilidade adentravam livremente nos ninhos (Cappa et al, 2019).…”

“…Essa mesma situação ocorreu em A. mellifera, na qual seis alcenos de operárias expostas à B. bassiana foram encontrados em quantidades significativamente menores quando comparadas às operárias não-infectadas, interferindo assim no reconhecimento de parentesco pelas guardas (Cappa et al, 2019). Presentes na cutícula dos insetos os compostos antimicrobianos e os próprios hidrocarbonetos de cadeia longa são importantes na defesa contra patógenos .…”

“…Considerando que (a) as forrageiras frequentemente visitam culturas agrícolas para coleta de recursos tróficos e estão expostas a fungos entomopatogênicos utilizados como controle microbiano, (b) a contaminação fúngica é capaz de alterar o perfil cuticular do indivíduo (Cappa et al, 2019), (c) as colônias são defendidas por grupos de guardas especializadas morfologicamente (Hammel et al, 2016) e (d) o reconhecimento de companheiras de ninhos pelas guardas é altamente eficiente (Jones et al, 2012), o objetivo deste estudo foi investigar a capacidade de guardas de T. angustula em reconhecer companheiras de ninho expostas ou não ao fungo, em duas épocas distintas do ano. Para tal, avaliou-se: (i) se há alteração do perfil de hidrocarbonetos cuticulares de forrageiras expostas ao fungo entomopatogênico; (ii) se as guardas tratam essas forrageiras de forma diferenciada em relação às forrageiras não-expostas.…”

“…Diante disso, estudos que avaliem o uso de fungos entomopatogênicos tornam-se relevantes, visto que, embora supostamente seguros, o controle microbiano pode ter efeito na sobrevivência da colônia (Toledo-Hernández et al, 2016). Recentemente, Cappa et al (2019) demonstraram que B. bassiana altera a capacidade de reconhecimento de companheiras e não-companheiras por guardas de A. mellifera, o que favorece a propagação de doenças nas colônias. Considerando ainda que forrageiras estão constantemente sujeitas às contaminações do meio ambiente, comportamentos relacionados à imunidade social são vitais para relacionados à imunidade social são vitais para reduzir a carga de patógenos, assegurando a saúde e sobrevivência da colônia (Hölldobler & Wilson, 1990).…”

“…Foram realizadas análise de variância e a razão de verossimilhança dos modelos para a escolha daquele mais adequado. Para o ajuste dos modelos foi utilizado o método do Half-Normal-Plots com pacotes de simulação (Moral et al, 2017) Em relação às análises dos dados químicos, somente áreas de pico superiores a 0,1% do cromatograma foram consideradas, incluindo apenas os compostos quantificados em pelo menos 30% das amostras de cada grupo (Cappa et al, 2019).…”