Morphological and physiological specialization for digging in amphisbaenians, an ancient lineage of fossorial vertebrates

Abstract

SUMMARY Amphisbaenians are legless reptiles that differ significantly from other vertebrate lineages. Most species dig underground galleries of similar diameter to that of the animal. We studied the muscle physiology and morphological attributes of digging effort in the Brazilian amphisbaenid Leposternon microcephalum (Squamata; Amphisbaenia), which burrows by compressing soil against the upper wall of the tunnel by means of upward strokes of the head. The individuals tested (<72 g) exerted forces on the soil of up to 24 N. These forces were possible because the fibres of the longissimus dorsi, the main muscle associated with burrowing, are highly pennated, thus increasing effective muscle cross-sectional area. The muscle is characterized by a metabolic transition along its length: proximal, medial and distal fibres are fast contracting and moderately oxidative, but fibres closer to the head are richer in citrate synthase and more aerobic in nature. Distal fibres, then, might be active mainly at the final step of the compression stroke, which requires more power. For animals greater than a given diameter,the work required to compress soil increases exponentially with body diameter. Leposternon microcephalum, and probably some other highly specialized amphisbaenids, are most likely constrained to small diameters and can increase muscle mass and effective muscle cross-sectional area by increasing body length, not body diameter.

Excavatory Cycle of Leposternon microcephalum Wagler, 1824 (Reptilia, Amphisbaenia)

“…The present results are in general agreement with the earlier more important descriptions of spade-snouted amphisbaenid excavatory behavior (Kaiser;Gans, 1960Gans, , 1974Navas et al). However, the novel use of scopy images provides great observation detail, and hence some important differences were found.…”

“…The most specialized spade-snouted shape is shared by Rhineura, Dalophia, Monopeltis and the South-American Leposternon (Gans, 1974). The sequence of excavatory movements for spade-snouted tunneling was observed by Kaiser (1955), Leposternon microcephalum, visual observations; Gans (1960) Rhineura floridana, visual observations and theoretical analysis with a morphological basis and Navas et al (2004) L. microcephalum, filming of external body motion. Also, Gans (1974) provided a detailed review of amphisbaenian excavation patterns.…”

New record of Amphisbaena fuliginosa (Squamata, Amphisbaenidae) for the Cerrado Biome, in an area of extensive cattle ranching

“…Amphisbaenians are squamates of early evolutionary origin specialized to a fossorial life (Navas et al 2004). Living species are distributed in southern Europe, northern Africa, Asia Minor and South America (Gans 2005).…”

Mudanças climáticas e fossorialidade: implicações para a herpetofauna subterrânea.

“…Da mesma forma, a quantidade de luz, a umidade relativa e a concentração de gases, por exemplo, podem diferir mesmo entre alguns centíme-tros de profundidade (Whiters, 1978). Nestes ambientes, as tensões de oxigênio e de gás carbônico tendem a ser respectivamente menores e maiores do que na superfície (Whiters, 1978;Navas e col., 2004). Abaixo da superfície, a pressão parcial de oxigênio pode cair a 14% enquanto a pressão parcial de gás carbônico pode apresentar valores elevados em 6-8% (Dyck & MacArthur, 1993); em casos mais extremos, como tocas de roedores, cupinzeiros, ninhos de aves e de tartarugas, as porcentagens de CO2 podem chegar a 15% (por exemplo, ver Kennerley, 1964;Noiroit, 1970;Williams & Rausch 1973;Prange & Ackerman 1974;Whiters, 1978).…”

“…A fossorialidade é observada em diversas linhagens de vertebrados (para exemplos ver Kinlaw, 1999) e muitas vezes está associada a padrões morfológicos como o alongamento do tronco (dado por maior número de vértebras), cabeça e olhos relativamente pequenos, atrofia de um dos pulmões e redução e/ou perda secundária dos membros e dígitos, dentre outros (para exemplos com lagartos ver Gans, 1975;Kohlsdorf & Wagner, 2006;Kohlsdorf e col., 2010). A relação entre fisiologia e fossorialidade foi amplamente investigada em mamíferos, com foco particular em espécies de roedores (Arieli e col., 1976;Whiters, 1978;MacArthur, 1983;Ultsch & Anderson, 1988), mas em modelos ectotermos, como cecílias, anuros e lagartos fossoriais, tais relações permanecem obscuras e restringem-se a estudos muito especí-ficos (por exemplo, Johansen e col., 1980;Abe, 1984;Abe & Johansen 1987;Wang & Abe, 1994;Navas e col., 2004), especialmente quando são incorporadas discussões acerca de flutuações térmicas nestes micro-habitats. Esta lacuna é paradoxal, dado que animais ectotermos constituem um grupo de particular interesse em estudos ecofisiológicos envolvendo temperatura devido à forte influência que variações nesse parâmetro exercem sobre seu desempenho organismal.…”