Halobacteriovorax, an underestimated predator on bacteria: potential impact relative to viruses on bacterial mortality

Abstract

Predation on bacteria and accompanying mortality are important mechanisms in controlling bacterial populations and recycling of nutrients through the microbial loop. The agents most investigated and seen as responsible for bacterial mortality are viruses and protists. However, a body of evidence suggests that predatory bacteria such as the Halobacteriovorax (formerly Bacteriovorax), a Bdellovibrio-like organism, contribute substantially to bacterial death. Until now, conclusive evidence has been lacking. The goal of this study was to better understand the contributors to bacterial mortality by addressing the poorly understood role of Halobacteriovorax and how their role compares with that of viruses. The results revealed that when a concentrated suspension of Vibrio parahaemolyticus was added into microcosms of estuarine waters, the native Halobacteriovorax were the predators that responded first and most rapidly. Their numbers increased by four orders of magnitude, whereas V. parahaemolyticus prey numbers decreased by three orders of magnitude. In contrast, the extant virus population showed little increase and produced little change in the prey density. An independent experiment with stable isotope probing confirmed that Halobacteriovorax were the predators primarily responsible for the mortality of the V. parahaemolyticus. The results show that Halobacteriovorax have the potential to be significant contributors to bacterial mortality, and in such cases, predation by Halobacteriovorax may be an important mechanism of nutrient recycling. These conclusions add another dimension to bacterial mortality and the recycling of nutrients.

Bacterial predation in a marine host-associated microbiome

“…Predation by BALOs also releases nutrients (Martínez et al, 2013), affecting biogeochemical cycling and production in nutrient-limited environments, similar to the effects of phage (Fuhrman, 1999;Brussaard et al, 2008). In contrast to viruses, which are the most abundant biological entity in the marine environment and maintain abundances approximately in an order of magnitude greater than their hosts, BALOs do not need to be in high initial concentrations in the environment to drive significant bacterial mortality of their prey (Richards et al, 2012;Williams et al, 2016). One group of Bdellovibrionales, the marine Halobacteriovorax, are broadly distributed in marine waters across temperature, salinity and pH gradients (Pineiro et al, 2007).…”

Bdellovibrioet organismes apparentés

“…Les faibles concentrations de ces deux familles sont d'autant plus notables lorsqu'on les compare à celles mesurées dans les systèmes d'aquacultures (entre 10 3 et 10 6 cellules par mL) [10], laissant supposer qu'elles auraient un impact plus limité sur la communauté des bactéries hétérotrophes au sein des grands lacs. Rappelons cependant qu'une faible abondance de BALO n'est pas forcément corrélée à un faible impact fonctionnel sur la dynamique de leurs proies [5]. Les abondances bactériennes totales étant supé-rieures en moyenne à 10 6 cellules par mL [11], il ne fait aucun doute que les BALO ont trouvé dans les grands lacs une quantité et une diversité de proies suffisantes pour leur développement.…”

“…Les BALO étant capables de se déplacer vers des zones où leurs proies sont concentrées peuvent ainsi répondre à une augmentation rapide des cibles qui leur servent de nourriture. Le rôle biologique de certaines communautés de BALO pourrait donc être comparable à celui des virus [5] mais il est encore aujourd'hui mal caractérisé. Ainsi, les BALO du genre Halobacteriovorax semblent contribuer significativement à la mortalité bactérienne marine.…”

“…Ils auraient un rôle important dans le mécanisme de recyclage des nutriments, une fonction largement attribuée aux virus jusque récemment. Une étude réalisée en microcosmes [5] montre qu'il n'est pas néces-saire que les BALO soient très abondants pour jouer un rôle détermi-nant dans la mortalité bactérienne. Elle révèle que la concentration de BALO peut augmenter d'un facteur 1 000 en quelques heures, mettant en évidence une capacité de croissance et de division très importante face à l'émergence et au développement d'une proie, ce qui peut avoir lieu dans de nombreuses situations : par exemple, au cours ou à la suite d'une efflorescence cyanobactérienne ou algale (c'est-à-dire lors de la prolifération d'une population bactérienne autotrophe ou d'algues) au sein de dispositifs comme les micropatchs, de biofilms ou de neige marine 2 .…”

“…Elles adoptent souvent une forme de type vibrio, maintenue par MreB2, une protéine apparentée à l'actine. Le nucléoïde est compact et des granules denses aux électrons, ressemblant à des acidocalcisomes 5 , peuvent être présents dans le cytoplasme. Un flagelle unique, composé de six types de flagelline, ainsi que trois paires de protéines de motricité MotAB, confèrent une grande motilité qui permet au prédateur de rencontrer ses proies.…”