Filogenia, biogeografía y evolución del comportamiento en los doraditos (Pseudocolopteryx, Tyrannidae, Aves)

Abstract

El género Pseudocolopteryx (Doraditos) tiene una distribución exclusiva en Sudamérica y está compuesto por cinco especies de pequeños tiránidos de áreas abiertas: P. sclateri, P. acutipennis, P. dinelliana, P. citreola y P. flaviventris, todas las cuales muestran movimientos estacionales en algún grado. En este trabajo se construyó la primera hipótesis filogenética de Doraditos basada en secuencias de ADN, que fue luego utilizada para estudiar: 1) la evolución de los caracteres de estructura y color de plumaje, 2) los despliegues nupciales y 3) la biogeografía. Las relaciones filogenéticas se basaron en análisis Bayesianos y de máxima verosimilitud de genes mitocondriales (ND2 y COI) y nucleares (MYO y ODC). La filogenia resultante pudo recuperar la monofilia de Pseudocolopteryx, resolviendo las relaciones entre las especies de doraditos (P. sclateri (P. acutipennis (P. dinelliana (P. citreola-P. flaviventris))). Estos análisis filogenéticos no pudieron sin embargo recuperar la monofilia de las especies crípticas P. flaviventris y P. citreola. En general, estos genes mostraron divergencias muy bajas e inconsistentes entre P. flaviventris y P. citreola. Dos haplotipos débilmente diferenciados de ND2 fueron exclusivos de P. flaviventris y tres fueron exclusivos de P. citreola, pero las diferencias interespecíficas oscilaron entre uno y dos pasos mutacionales. La datación molecular estimó una divergencia muy reciente entre P. citreola y P. flaviventris de aproximadamente 60000 años. Todas las especies mostraron dimorfismo sexual en el color del pico: machos con picos completamente negros y hembras con el interior del pico y base de la mandíbula rosácea y el resto negro. Pseudocolopteryx sclateri, P. dinelliana y P. acutipennis exhiben dimorfismo sexual sólo visible con ejemplares en mano, donde las plumas primarias p6 y p7 de los machos son atenuadas y/o modificadas estructuralmente. El grado de dicromatismo sexual basado en los caracteres de coloración del plumaje fue ALTO para P. sclateri, MODERADO para P. acutipennis, P. citreola y P. flaviventris, y BAJO para P. dinelliana. La reconstrucción de estados ancestrales indicó que el dicromatismo sexual es ancestral en Pseudocolopteryx, y el monocromatismo, aunque parcial, aparece como un carácter derivado solo en P. dinelliana. Los cambios en el fenotipo de color en los machos, y no en el de las hembras, fueron los que contribuyeron a la pérdida de dimorfismo sexual, con P. dinelliana adquiriendo caracteres de plumaje que son femeninos en las demás especies. Las primarias modificadas también aparecen como un carácter ancestral en Pseudocolopteryx, y se pierden sólo en P. citreola y P. flaviventris junto con despliegues aéreos y la producción de sonidos mecánicos. La extrema similitud de los plumajes de P. citreola y P. flaviventris se debe a su ancestralidad común y no a un caso de convergencia ni retención de plesiomorfías previas. Sus vocalizaciones y su capacidad de reconocimiento recíproco han divergido marcadamente en un período de tiempo muy breve, mientras que el plumaje se ha mantenido en una estasis total. A partir del estudio de grabaciones de audio y video se identificaron y describieron en detalle las unidades comportamentales (visuales y acústicas) que conforman el fenotipo de los despliegues de Pseudocolopteryx. El fenotipo comportamental fue analizado bajo el concepto de modularidad. La modularidad es la propiedad que permite a los caracteres organizarse y evolucionar como unidades y subunidades coherentes (los módulos). Así, los módulos pueden ser organizacionales cuando existen como tales en un mismo organismo, y poseen: 1) organización jerárquica, 2) existencia discreta y 3) forma estereotipada; y pueden ser variacionales cuando son heredables y susceptibles de evolucionar, y poseerán 1) homología y 2) disociabilidad evolutiva. Los despliegues nupciales en Pseudocolopteryx se organizaron en tres módulos de jerarquía mayor (Módulos de Momento): Presentación, Remate y Despliegue Aéreo de dos perchas. Estos módulos contienen a su vez módulos de jerarquía menor (Módulos de Acción): Cabeceos, Giros y Arqueos, y Cierre. Estas unidades comportamentales modulares visuales se acoplaron de manera plenamente modular con las componentes acústicas. La Presentación se relacionó con el componente acústico Introducción y el Remate con la Floritura, mientras que el Despliegue Aéreo de dos perchas incluyó todos o alguno de los módulos de acción de la Floritura. Los módulos de acción están acoplados plenamente a componentes acústicos: Cabeceos y notas iniciales, Giros y Arqueos con notas intermedias y Cierre con notas finales. Las unidades del fenotipo comportamental de los despliegues nupciales en Pseudocolopteryx se acoplaron de manera plenamente modular, y presentaron las características de modularidad organizacional y variacional. El modulo de acción Presentación está constituido fundamentalmente por la duplicación de los módulos de acción Cabeceos, y puede presentar algunos Giros y Arqueos. El Remate está caracterizado por la presencia del Cierre, pero tiene también Cabeceos y Giros y Arqueos. El Despliegue Aéreo de dos perchas está constituido por los mismos módulos de acción que el Remate. El módulo de momento Despliegue Aéreo de dos perchas habría aparecido en la evolución temprana de Pseudocolopteryx como una duplicación con modificación del módulo de momento Remate. El reemplazo de sonidos vocales por sonidos mecánicos (o viceversa) aparece dos veces en Pseudocolopteryx: las notas iniciales son chasquidos del pico en P. sclateri pero vocalizaciones en las demás especies, y en P. acutipennis las notas finales, que son siringeales en las demás especies, aparecen como sonidos mecánicos producidos por sus plumas primarias modificadas. La Presentación y el Remate en Pseudocolopteryx presentan diferencias estructurales indicarían que son módulos portadores de información diferente: durante el Remate el macho transmitiría información sobre su identidad específica, relevante para el emparejamiento, mientras que la Presentación funcionaría simplemente como un llamado de atención previo al Remate. Así, el Remate habría evolucionado bajo fuertes presiones selectivas que lo habrían moldeado mas rígidamente que a la Presentación. Mediante el desarrollo de modelos de nicho ecológico y de distribución potencial se analizaron las distribuciones y movimientos estacionales de los Doraditos. Pseudocolopteryx sclateri es una especie nómade, que podría criar cuando y donde ciertas condiciones estén dadas haciendo que su geonemia sea muy dinámica. Las poblaciones del sur de P. acutipennis son migradoras, mientras que las norteñas serían residentes anuales. Pseudocolopteryx dinelliana tiene una distribución chaqueña con acotados movimientos estacionales. P. citreola nidifica fundamentalmente el Matorral chileno y el Monte de Argentina y migraría al Chaco en invierno. P. flaviventris cría en los pastizales pampeanos y durante al inverno migraría hacia el sur de Brasil y el Chaco húmedo de Argentina. Las comparaciones pareadas de superposición en el espacio geográfico y de nicho demuestran que ninguna de las especies tiene nichos ecológicos equivalentes entre sí. Al ponderar las comparaciones de superposición geográfica y de nicho en cada nodo del árbol filogenético se observó que la especiación en Pseudocolopteryx se dio bajo un patrón general de alopatría y divergencia de nicho ecológico. Las distribuciones y nichos ecológicos actuales de P. sclateri y P. acutipennis se vieron modificados fuertemente por cambios post especiacionales, debido a su posición basal en la filogenia y a sus tiempos de divergencia mas antiguos. En cambio, P. dinelliana, P. citreola y P. flaviventris sufrieron procesos de especiación mas recientes donde las presiones mediadas por el hábitat habrían tenido un papel importante. Dado el reciente evento de especiación ente P. citreola y P. flaviventris, se plantea la posibilidad de que una de las dos especies sea el ancestro de la otra. Los datos de distribución y migración son consistentes con dos escenarios posibles de especiación (Especiación peripátrica y Especiación por "dosificación de migrantes”) que indican que P. citreola es el ancestro de P. flaviventris y no al revés.

Biogeography, speciation and niche evolution of doraditos (Aves: Pseudocolopteryx)

“…In order to analyse breeding and non-breeding ranges separately, we grouped records of each species into two data sets corresponding to seasonal categories established a priori on the basis of literature data and our own previous field experience. Most of the breeding records of P. sclateri (at least in its southernmost populations which form the bulk of records), P. dinelliana, P. citreola and P. flaviventris occurred between November and February; while breeding of P. acutipennis occurs later, between December and March (Chesser, 1997;de la Peña, 1987;Di Giácomo, 2005;ffrench, 2012;Hayes, 1995;Herzog et al, 2016;Jordan, 2018;Navas, 2002;Pagano et al, 2012;Roesler, 2009). Therefore, the 'breeding season' category of P. sclateri, P. dinelliana, P. flaviventris and P. citreola included records from November to February; and the 'non-breeding season' category contained records from May to August.…”