A Mid-Cretaceous Origin of Sociality in Xylocopine Bees with Only Two Origins of True Worker Castes Indicates Severe Barriers to Eusociality

Abstract

The origin of sterile worker castes, resulting in eusociality, represents one of the major evolutionary transitions in the history of life. Understanding how eusociality has evolved is therefore an important issue for understanding life on earth. Here we show that in the large bee subfamily Xylocopinae, a simple form of sociality was present in the ancestral lineage and there have been at least four reversions to purely solitary nesting. The ancestral form of sociality did not involve morphological worker castes and maximum colony sizes were very small. True worker castes, entailing a life-time commitment to non-reproductive roles, have evolved only twice, and only one of these resulted in discrete queen-worker morphologies. Our results indicate extremely high barriers to the evolution of eusociality. Its origins are likely to have required very unusual life-history and ecological circumstances, rather than the amount of time that selection can operate on more simple forms of sociality.

Evolución de la sociabilidad en Hymenoptera: Rasgos conductuales vinculados a niveles sociales y precursores de sociabilidad en especies solitarias

“…En la familia Halictidae se habrían producido tres orígenes independientes de eusociabilidad (Danfor th 2002) y hasta doce pérdidas subsecuentes, o reversiones desde un nivel eusocial a uno solitario (Brady et al 2006). En la familia Apidae habrían ocurrido tres orígenes: uno para las tribus de abejas corbilculadas per tenecientes a la subfamilia Apinae (Euglossini, Bombini, Apini y Meliponini) además de una pérdida posterior (Cardinal & Danforth 2011), y dos orígenes dentro de la subfamilia Xylocopinae (cuyas dos especies representantes actuales per tenecen a la tribu Allodapini), con al menos cuatro pérdidas (Rehan et al 2012). El estudio del número de orígenes y pérdidas de eusociabilidad en hormigas, avispas y abejas de Halictidae no ha tenido el nivel de controversia que ha generado en las tribus de abejas corbiculadas, particularmente debido a que en este grupo se han reconstruido diversas hipótesis fi logenéticas alternativas (Cardinal & Packer 2007).…”

“…Además, variados factores limitarían la evolución de la eusociabilidad en Xylocopinae, como el clima, la disponibilidad de recursos y rasgos de historia de vida. En cuanto al clima, se han documentado reversiones desde nidifi cación social a solitaria en especies que habitan regiones con climas más templados, lo cual coincide con transiciones desde el multivoltinismo (más de una generación al año) al univoltinismo (una generación al año) (Rehan et al 2012). En este mismo sentido, se ha hipotetizado que el clima puede haber constituido un factor crítico en la evolución de la eusociabilidad en la familia Halictidae, puesto que se ha obser vado que especies sociales habitan regiones cálidas al contrario de especies solitarias, cercanamente emparentadas, que viven en regiones templadas (Wcislo 1997c).…”

“…Por otra parte, la disponibilidad de sustratos de nidifi cación también podría ser una condición asociada a la emergencia de sociabilidad, pues se ha observado reversiones a la nidifi cación solitaria en especies que no reutilizan el mismo nido (Rehan & Richards 2010). Finalmente, rasgos de historia de vida como dispersión de individuos desde sus nidos parentales y ciclos de colonias univoltinas, limitan la sobreposición de generaciones y el cuidado cooperativo de la progenie (Rehan et al 2012 (Daly et al 1987, Michener 2007 y no presenta especies eusociales cercanamente emparentadas. Considerando las hipótesis filógenéticas vigentes, Megachilidae es la familia hermana de Apidae y dentro de esta última, Xylocopinae es la subfamila basal (Michener 2007).…”

“…Los altos valores de sopor te fologenético del clado Manueliini permitieron proponerlo efectívamente como el gr upo hermano de los demás Xylocopinae, dado que se situó en la posición más basal de esta subfamilia (Flores-Prado et al 2010). Contrariamente a esta hipótesis, un reciente análisis fi logenético utilizando métodos de Inferencia Bayesiana y de Máxima Parsimonia, sobre la base de cuatro secuencias nucleotídicas, dos mitocondriales y dos nucleares, reconstruyó una fi logenia en cuya posición basal situó a Xylocopini en lugar de Manueliini (Rehan et al 2012). Teniendo en consideración que las tres especies de Manueliini son fundamentalmente solitarias, pero varias de las especies estudiadas de Xylocopini son sociales (Vicidomini 1996), los resultados contrapuestos en la posición fi logenética de Manueliini y Xylocopini tienen alcances importantes en la interpretación de la evolución de rasgos sociales en Xylocopinae.…”

“…En efecto, la reconstrucción de estados ancestrales efectuada por medio de Máxima Verosimilitud, y considerando a Xylocopini como el linaje hermano de los demás Xylocopinae, indica una alta probabilidad de vida social como el estado ancestral para la subfamilia, aun cuando esta forma ancestral de sociabilidad no involucra la presencia de castas, ni grandes tamaños de las agrupaciones. Además, estos análisis sugieren dos orígenes más recientes del nivel eusocial con castas, en dos linajes pertenecientes a la tribu Allodapini (Rehan et al 2012). Esta situación tiene impor tantes implicancias en cuanto a las transiciones en la evolución de la sociabilidad y de la nidifi cación en la subfamilia, puesto que bajo el escenario de Xylocopini como la tribu más basal, Manueliini representaría un linaje en el cual habría ocurrido una pérdida de complejidad social, la cual debería haber aumentado en el origen de las tribus Ceratinini y Allodapini.…”