Transcriptional and metabolic changes associated with internode development and reduced cinnamyl alcohol dehydrogenase activity in sorghum

Abstract

The molecular mechanisms associated with secondary cell wall (SCW) deposition in sorghum remain largely uncharacterized. Here, we employed untargeted metabolomics and large-scale transcriptomics to correlate changes in SCW deposition with variation in global gene expression profiles and metabolite abundance along an elongating internode of sorghum, with a major focus on lignin and phenolic metabolism. To gain deeper insight into the metabolic and transcriptional changes associated with pathway perturbations, a bmr6 mutant [with reduced cinnamyl alcohol dehydrogenase (CAD) activity] was analyzed. In the wild type, internode development was accompanied by an increase in the content of oligolignols, p-hydroxybenzaldehyde, hydroxycinnamate esters, and flavonoid glucosides, including tricin derivatives. We further identified modules of genes whose expression pattern correlated with SCW deposition and the accumulation of these target metabolites. Reduced CAD activity resulted in the accumulation of hexosylated forms of hydroxycinnamates (and their derivatives), hydroxycinnamaldehydes, and benzenoids. The expression of genes belonging to one specific module in our co-expression analysis correlated with the differential accumulation of these compounds and contributed to explaining this metabolic phenotype. Metabolomics and transcriptomics data further suggested that CAD perturbation activates distinct detoxification routes in sorghum internodes. Our systems biology approach provides a landscape of the metabolic and transcriptional changes associated with internode development and with reduced CAD activity in sorghum.

Caffeoyl Shikimate Esterase (CSE): o elo perdido entre o metabolismo de ácidos clorogênicos e lignina?

“…No colmo de switchgrass, o teor de lignina aumenta de acordo com a maturidade dos entrenós, enquanto o oposto é observado para o teor de CGAs (Shen et al, 2009). O mesmo padrão foi observado durante o desenvolvimento de entrenós de sorgo (Ferreira et al, 2022). Durante o desenvolvimento inicial de plântulas de Capsicum annuum, a diminuição do conteúdo de CGAs em hipocótilos é acompanhada por um significativo aumento na deposição de lignina (Diaz et al, 1997).…”

“…Neste trabalho utilizando batata como um organismo modelo, exploramos os perfis de expressão desses três genes para identificar possíveis correlações, utilizando diferentes tecidos vegetais em diferentes fases do desenvolvimento e utilizando uma abordagem in silico e outra in vivo. Nossas premissas foram: (i) genes envolvidos no metabolismo de lignina apresentariam perfis semelhantes, resultando em uma correlação positiva significativa; (ii) em vista do perfil inverso de acúmulo de CGAs e lignina em tecidos vegetais (Aerts and Baumann, 1994;Diaz et al, 1997;Shen et al, 2009;Ferreira et al, 2022), genes envolvidos na biossíntese e mobilização de CGAs apresentariam correlação negativa, refletindo padrões de expressão opostos (ao menos em alguns tecidos). Ao realizar o estudo com os dados de expressão disponíveis na plataforma ePlant (http://bar.utoronto.ca/eplant_potato/), oriundos de 2 experimentos de transcriptômica em larga escala distintos e totalizando 32 pontos amostrais, observou-se uma correlação positiva nos dados de expressão de StHCT e StCSE, indicando que estes genes apresentam padrão de expressão similar.…”

“…Uma correlação positiva significativa também foi observada para estes genes quando calculada para os dados de RT-qPCR, que incluíram somente 5 pontos amostrais. Tais observações corroboram nossa primeira premissa, além de corroborar fortemente o papel de ambos os genes no metabolismo de lignina, uma vez que a expressão de genes relacionados ao processo de lignificação é altamente coordenada (Zhao et al, 2010;Ruprecht et al, 2011;Vanholme et al, 2013c;Ferreira et al, 2022) (Koshiro et al, 2007;Lepelley et al, 2007;Joët et al, 2009). Por outro lado, um estudo recente que avaliou o metabolismo de CGAs em casca e polpa de tubérculos de diferentes variedades de batata reportou dados distintos (Valiñas et al, 2015) CGAs (Payyavula et al, 2015;Valiñas et al, 2015).…”

“…Tal correlação poderia ser explicada pelo fato do gene StHQT estar mais diretamente relacionado com a biossíntese de ácidos clorogênicos, processo que geralmente acontece em tecidos jovens, enquanto StCSE estaria mais relacionado com a biossíntese de lignina, cuja deposição ocorre com a maturação do tecido. Essa correlação negativa também corrobora a hipótese de que StCSE poderia estar envolvida com a mobilização de ácidos clorogênicos para a síntese de lignina, uma vez que o teor destes fenólicos solúveis tende a cair com a maturação (Volpi e SilvaFerreira et al, 2022), justamente no momento do desenvolvimento em que há maiores níveis de expressão de genes biossíntéticos de lignina (incluindo CSE).…”